Étude de l'agressivité D'Anopheles gamiae A en fonction de l'âge et du sexe des sujets humains

Bulletin de l'Organisation mondiale de la Sante, 56 (1): 147-154 (1978) Etude de 1'agressivite d'Anopheles gambiae A en fonction de 1'age et du sexe des sujets humains* P. CARNEVALE,1 J. L. FRfiZIL,1 M. F. BOSSENO,2 F. LE PONT,2 & J. LANCIEN 2 Une serie de captures de nuit, faites directement sur sujets humains, a permis de preciser certains aspects du comportement d'agressivite d'Anopheles gambiae A, le principal vecteur du paludisme humain dans la region brazzavilloise. A. gambiae A pique aussi bien les hommes que les femmes mais le nombre de piqu'res reVues chaque nuit par les ( dormeurs appdts )) augmente en fonction de leur age: les Ube's sont deux fois moins piques que les enfants, deux fois et demie moins que les adolescents et trois fois moins que les adultes. Au cours de l'enqugte, le taux de pariteJ de la population d'A. gambiae A a e'te' de 0,767 et l'indice sporozottique a ete' de 5,33%. La connaissance du comportement alimentaire des anopheles permet d'expliquer certaines modalites de transmission des plasmodies et revet, de ce fait, un int6ret 6pidemiologique evident. Haworth a souligne que les etudes sur l'attraction exerc6e par l'homme et les animaux sur les anoph6les sont d'importance primordiale pour la preparation et la mise en aeuvre des campagnes de lutte contre le paludisme. Ce comportement alimentaire comprend, d'une part, le choix par l'anoph&le d'un type d'hote humain ou animal et, d'autre part, le choix de l'hote cible. De nombreuses etudes ont et6 consacr6es aux pr6f6rences trophiques des anopheles (8, 22, 23, 29, 58), et il ressort qu'Anopheles gambiae A est essen- tiellement anthropophile (13, 15). Le choix de l'hote cible est lie au probl6me general des tropismes des moustiques. Les effets attractifs ou repulsifs de divers elements, physiques et chimiques, ont ete l'objet de nombreuses recherches. Maints auteurs (16, 17, 19, 21, 27, 36, 37, 51, 66) ont etudi6 l'action de diff6rents r6pulsifs et notamment de la teneur du sang de l'hote en vitamine B' (44). En ce qui concerne les effets attractifs, les exp6- * Ce travail, effectu6 par le Service d'Entomologie m6di- cale et de Parasitologie, Centre de Brazzaville, et l'Office de la Recherche scientifique et technique Outre-Mer (ORSTOM), Brazzaville, Congo, a b6nefici6 d'une subvention de l'Organi- sation mondiale de la Sant6, Geneve, Suisse. Charge de recherches de l'ORSTOM. Technicien de 1'entomologie medicale. a Haworth, J. Malaria eradication and control in Africa. Research and its perspectives. Document non publi6 WHO/ MAL/73.821. riences ont porte sur 1'action des radiations lumi- neuses (26, 38, 49, 68), de certains effluves (12, 43, 63, 65, 67), du gaz carbonique (4, 9, 24, 33, 47) et de I'acide L(±) lactique (1, 6, 10). Ces experiences ont ete combinees avec la mise au point de plusieurs modeles de pi6ges. Mais ces substances et 6l6ments sont-ils retrouves dans le cas des hotes humains et peuvent-ils expliquer les phenomenes (d'attractivite differente# exercee par certaines personnes? Pour Laarman (41, 42), le reperage par A. macu- lipennis atroparvus du (fournisseur de sang#> se ferait surtout IA l'odorat; le CO2 et les odeurs stimuleraient les mecanismes d'orientation tandis que l'humidite et la chaleur inciteraient l'insecte 'a se poser. Pour Kulhorn (40), c'est un stimulus olfactif provenant de l'interieur des maisons qui serait le facteur essen- tiel guidant le ((vol d'entree* du moustique, mais pour Elliott (18) ce stimulus serait d'u au fait qu'au crepuscule le deficit de saturation 'a l'interieur des maisons est plus prononce qu'it l'exterieur. Selon Acree et al. (1), c'est l'acide lactique (qu'ils isolent 'a partir de sujets humains) qui serait le principal facteur d'attraction, mais pour Brouwer (4) et Snow (59) ce serait le gaz carbonique expire ou excrete par la peau. Certains auteurs font intervenir directement la composition du sang, que ce soit l'odeur (64), le taux d'adenosine-5-phosphate (34) ou le groupe san- guin (69), tandis que d'autres ont compare 1'effet attractif des hormones cestrogenes et des acides amines (54). 3679 - 147- P. CARNEVALE ET AL. Pour certains (30, 35, 55), l'attraction resulterait des mouvements de l'hote qui creeraient un courant d'air ou simplement une stimulation visuelle. L'attractivit6 des differentes couleurs, nuances et radiations lumineuses a egalement ete etudi6e (3, 6, 7, 20, 27, 32, 50) et a montre (57) que la couleur de la peau n'a pas d'influence sur l'agressivite d'A. gambiae. L'attraction a e imputee aux radiations, proches de l'infrarouge, emises par le corps humain (46) ainsi qu'a de nombreux autres facteurs, tels que la temperature ou la moiteur de la peau (56), la chaleur du corps (53), la transpiration (5, 28, 52) ou la taille de l'hote (70). La distribution des piqOres des moustiques en fonction des groupes d'age des sujets humains a ete relativement peu etudiee (14, 45, 48, 60, 62). Seuls Thomas (62) en Afrique de l'ouest et Clyde & Shute (14) en Tanzanie ont observe le comportement d'A. gambiae, mais leur methodologie et leurs resultats ont ete tres differents. Apres une serie de captures manuelles, Thomas note que l'alimentation des anopheles se fait au hasard lorsque moins de trois personnes occupent la maison mais qu'on constate une attraction pour les adultes quand il y a plus de six personnes. En comparant la composition en leucocytes du sang chez des sujets exposes et chez des moustiques gorges, Clyde & Shute concluent qu'il ne semble pas y avoir chez les anopheles de # deviation * sys- tematique vers un groupe d'age particulier. Au contraire, d'autres auteurs etudiant l'agressi- vite d'A. albimanus (48) et d'A. farauti (60) notent que ces especes piquent beaucoup moins les bebes que les enfants ou les adultes. Ces resultats, peu nombreux et souvent contradic- toires, font apparaitre la n6cessite de reprendre l'etude des preferences trophiques des anopheles et notamment d'A. gambiae A, seul representant du complexe A. gambiae dans la r6gion brazzavil- loise (11). MATtRIEL ET ME'THODES L'enquete a e men6e dans le village de Djou- mouna, situe a 25 km au sud-ouest de Brazzaville et peuple d'environ 300 A 350 personnes, principale- ment d'origine Balari. Bien que proche de la capitale, cette agglomera- tion n'a jamais requ le moindre traitement insecti- cide. D'autre part, les captures anterieures, faites le matin dans les maisons et la nuit sur sujets humains, ont montre l'importance du peuplement anoph& lien (2). Cette abondance de moustiques est due au fait que la riviere de Djoumouna a ete en partie detourn6e pour alimenter une serie de bassins de pisciculture. Ces bassins, plus ou moins en activite, et les reseaux de canaux qui les bordent permettent d'observer tous les types de gites larvaires, de la flaque d'eau ensoleillee a la mare herbeuse, en passant par la riviere a debit continu. Arbitrairement, les habitants ont ete class6s en quatre groupes d'age: les bebes, de 0 A 2 ans; les enfants, de 2 a 10 ans; les adolescents, de 10 A 20 ans; et les adultes, au-dela de 20 ans. Parmi les familles volontaires pour servir d'appats humains, trois ont ete choisies en fonction du nombre de personnes de chaque sexe appartenant aux differentes cat6gories d'age. Ces familles se composaient de 9, 8 et 7 personnes. Elles ont conserve, dans la mesure du possible, leur comportement habituel et ont dormi dans leurs propres maisons, qui etaient du type courant dans la region et dont deux avaient un toit de t6le ondul6e, la troisieme ayant un toit en paille. Les moustiques etaient pris sur les jambes des dormeurs i partir de 23 h 00 seulement car la pre- sence d'etrangers dans le village retardait l'heure du coucher des hommes et, pour ne pas fausser les resultats, il etait pref6rable d'avoir, pour chaque groupe, un nombre identique d'heures de capture. En outre, deux <#captureurs t6moins # (un de chaque sexe) ont attrape les moustiques directement sur eux-memes. Au fur et a mesure de leur capture, les anopheles etaient places dans un sachet de toile marqu6 au nom du < dormeur appat *. Ces sacs etaient ramass6s chaque heure et les moustiques etaient immediate- ment tries, identifi6s et disseques. Du 3 decembre 1973 au 22 fevrier 1974, vingt-deux seances de captures de nuit ont et6 faites selon cette methodologie. RESULTATS ET OBSERVATIONS Composition de la population anophelienne anthro- pophile Dans le village de Djoumouna, A l'6poque de l'etude, Anopheles gambiae A constituait 90%. de la population anophelienne endophage et anthropo- phile. Les autres esp6ces n'etaient que faiblement represent6es et nous avons pu noter la presence d'A. moucheti (4,9%. des moustiques captures), 148 Tableau 1. Composition, par groupe d'age physiologique et selon le sexe des habitants, des 6chantillons d'Ano- pheles gambiae A Dormeurs appfts (DA) Anopheles gambiae A ou captureurs t6moins (CT) Nombre de Nombre de Femelles nullipares Femelles paresGroupe d'Age Sexe femelles femelles(ann6es) captur6es disscqudes Nb % Nb % DA 0-2 M 194 184 34 18,47 150 81,52 F 355 326 82 25,15 244 78,84 DA 2-10 M 646 604 144 23,84 460 76,15 F 797 745 154 20,67 591 79,32 DA 10-20 M 907 840 190 22,61 650 77,38 F 945 886 219 24,71 667 75,28 DA > 20 M 1516 1384 321 23,19 1063 76,80 F 1125 1050 251 23,90 799 76,09 Ensemble des dormeurs M 3263 3012 689 22,87 2323 77,12 F 3222 3007 706 23,47 2301 76,52 Total des dormeurs M + F 6485 6019 1395 23,17 4624 76,82 Captureurs t6moins M 376 358 74 20,67 284 79,32 F 166 155 47 30,32 108 69,67 Total CT M + F 542 513 121 23,58 392 76,41 Total de tous les sujets 7027 6532 1516 23,20 5016 76,79 Tableau 2. Repartition des piqOres d'Anopheles gambiae A en fonction de l'age et du sexe des dormeurs appAts et du sexe des captureurs t6moins Dormeurs appAts (DA) ou Anopheles gamblae A captureurs t6moins Groupe d'Alge Nombro Nombre Nombre do Nombro do Pourcentagos PourcentagesSexe (ann6es) do DA de nuits femelles piqOres par relatifs cumul6sSexe ~~~~~~~~~~~~~~~~captur6esappflt par nuit DA M 0-2 2 41 194 4,73 10,30 10,30 2-10 3 66 646 9,78 21,30 31,60 10-20 3 64 907 14,17 30,87 62,47 > 20 4 88 1516 17,22 37,51 99,98 DA F 0-2 3 55 355 6,45 12,76 12,76 2-10 3 65 797 12,26 24,27 37,03 10-20 3 64 945 14,76 29,22 66,25 > 20 3 66 1125 17,04 33,73 99,98 Total 0-2 5 96 549 5,71 11,81 11,81 DA M + F 2-10 6 131 1443 11,01 22,78 34,59 10-20 6 128 1852 14,46 29,92 64,51 > 20 7 154 2641 17,14 35,47 99,98 M Capturours 11 376 34,18 F t6moins 11 166 15,09 P. CARNEVALE ET AL. d'A. paludis (2,8%), d'A. hancocki (1,0%), d'A. fu- nestus (0,9%/O) et d'A. nili (0,1%). L'examen a montre que ni le sexe ni l'age des dormeurs n'avaient significativement influence la composition en especes des diff6rents echantillons. Composition, par groupes d'adge physiologique, des echantillons d'Anopheles gambiae A La composition par age des differents echantillons d'A. gambiae A obtenus en captures de nuit est indiquee dans le tableau 1, qui montre que cette composition n'a e influencee ni par I'age, ni par le sexe des dormeurs. A l'epoque de l'etude, plus de 75%O des femelles d'A. gambiae venant piquer l'homme la nuit etaient des femelles pares. Agressivite d'A. gambiae A en fonction de l'dge et du sexe des sujets humains Le tableau 2 indique la repartition des piqtlres d'A. gambiae A en fonction de l'age et du sexe des dormeurs. Cette repartition n 'est pas influencee par le sexe des sujets humains (X2 = 0,337 pour 3 d.d.l.). Par contre, le nombre de piqfres augmente avec l'age des dormeurs. En moyenne, par rapport aux beb4s, les enfants sont piques 1,92 fois plus, les adolescents 2,53 fois plus et les adultes 3,00 fois plus. Les bebes regoivent environ 10% des piqfires effectuees au cours de la nuit; le pourcentage est respectivement de 20, 30 et 35% pour les groupes d'age enfants, adolescents et adultes. I1 faut noter qu'en ce qui concerne le nombre de piqfures les differences entre les groupes ((adolescents)) et < adultes *) sont moins accusees qu'entre les groupes # beb6s# et #enfants *. Cela est comprehensible dans la mesure oiu, dans la region brazzavilloise, les differences de taille entre bebes de 1 an et enfants de 7 a 8 ans sont beaucoup plus importantes qu'entre adolescents de 16 a 17 ans et adultes de 25 i 30 ans. Les recoltes des 2 captureurs temoins, prenant les moustiques directement sur eux-memes, apportent d'interessantes informations sur le comportement de ces sujets. La jeune fille (de 18 ans) a pris en moyenne 15,09 femelles d'A gambiae A par nuit, ce qui correspond aux resultats observes, dans cette tranche d'age, pour les ( dormeurs appats*) (14,76 femelles/nuit). Par contre, les captureurs tdmoins de 20 i 25 ans ont montre une attention beaucoup plus soutenue en attrapant les moustiques sur eux-memes (34,18 femelles/homme/nuit) qu'en surveillant les jambes des dormeurs (17,22 femelles/ dormeur/nuit). Ce comportement, ainsi que l'at- Co 0 E 0 -o ._ c] C la 0. 0. 0, 0. C,) a) cn 'a) C-C 0. 0 Co a) a) ._ ._ C,) a) - Co C,) Co a) 0._ a) a) 0 t0 (DCO 0 W C w r'. m U1- 10 C a C 2 0 '0 .0 es0 0 .0 0 z0 ._ -oIID 10 .0 cr 0 0 Of 02 .0: z z C '0F zo D t0 Z0 C' 0 0 .00 C+ z *+0 0 C+0 .0 0, 0 '0f zo 0 L) ._ w C' 0) N CN CD CN um o m') ( C') -H m N CO' C- 0C'. 0(0 C N 0 '- a * C ID C') ( 0 rC- 0C'. N 0 0a) N C') iN4 wi o ._ 0 (0 ,It0- 0 C' 0 0 V-0 0 a 0 C- N 0 (0 a) C)-T--C- a a) N 0 a) 0 I- - 0 0 0 (0( N a) 1%CN (0 Zs co 4 Ez *. .8 .g 0 0; C; s; s:CU~~~~~~~~~~aC co 150 di 0 .5 N 0 0 '0 C 0 L'AGRESSIVI D'ANOPHELES GAMBIAE A Tableau 4. Indices sporozoitiques des diff6rents 6chantillons d'Anopheles gambiae A Sujets humains A. gambiae A a Nbde Nbde ? Nbde Isc captur6es diss6qu6es infect6es DAb M 194 110 5 4,54 0-2 ans F 355 202 10 4,95 Total 549 312 15 4,80 DA b M 646 367 19 5,17 2-10 ans F 797 452 24 5,30 Total 1443 819 43 5,25 DA b M 907 515 26 5,04 10-20 ans F 945 536 28 5,22 Total 1852 1051 54 5,13 DA b M 1516 860 48 5,58 > 20ans F 1125 639 36 5,63 Total 2641 1499 84 5,60 Total DAb M 3263 1852 98 5,29 F 3222 1829 98 5,35 Total 6485 3681 196 5,32 Captureurs M 376 214 12 5,60 t6moins F 166 94 5 5,31 Total 542 308 17 5,51 Total des M 3639 2066 110 5,32 sujets F 3388 1923 103 5,35 Total 7027 3989 213 5,33 a Les moustiques diss6qu6s pour 1'examen de leurs glandes salivaires ont t6 choisis au hasard juste aprbs la dissection des ovaires; il n'y a donc pas eu de tri prdalable entre les femelles nullipares et pares, et les indices sporozoitiques obtenus concernent des 6chantillons comprenant des femelles nullipares et des femelles pares. b DA = dormeurs appAts. c IS = indice sporozoitique. tractivite plus grande exercee par certaines ado- lescentes par rapport a certains captureurs, doivent etre pris en consideration car ils peuvent fausser les donn6es recueillies. Taux d'infection des anopheles pris de nuit sur sujets humains Les 4593 dissections immediates et observations de glandes salivaires (tableau 3) ont montr6 qu'A. gambiae A est bien le principal vecteur du paludisme humain dans la region (indice sporo- zoitique = 5,33 ± 0,69). D'autre part, les echantillons d'A. gambiae A, pr'leves sur les differents groupes d'age de chaque sexe, ont montre des taux d'infection pratiquement identiques (tableau 4), ce qui est comprehensible dans la mesure oiu ces echantillons presentaient deja des taux de parite comparables (tableau 1). C'est donc la meme population anophelienne qui va piquer les habitants d'une maison et la seule 151 P. CARNEVALE ET AL. diff6rence reside dans le nombre total de piqOres re9ues, donc dans le nombre de piqOres infectantes, qui augmente en fonction de l'age des dormeurs. Les autres esp6ces d'anopheles n'ont que rarement ete trouv6es infectees, mais a six reprises la presence de sporozoites a ete constat&e dans les glandes salivaires d'A. moucheti. DISCUSSION ET CONCLUSION Apres 22 s6ances de captures de nuit faites directe- ment sur les membres de trois familles volontaires, il ressort qu'A. gambiae est bien le principal vecteur du paludisme humain dans le village de Djoumouna. Cette espce a constitu6 90% des prises et a pr6sent6 un indice sporozoitique superieur a 5 %. L'etude de l'agressivit6 d'A. gambiae A a montr6 que cette espece pique aussi bien les hommes que les femmes. Le nombre de piqfires rerues par les sujets humains augmente en fonction de leur age. Les b6b6s (0 ai 2 ans) sont deux fois moins piques que les enfants (2 'a 10 ans), deux fois et demie moins que les adolescents (10 'a 20 ans) et trois fois moins que les adultes (plus de 20 ans). Ce r6sultat infirme celui de Clyde & Shute (14) qui ont observ6 le comportement d'A. gambiae en Tanzanie et n'ont pas d6cel6 de differences notables dans le choix de l'hote piqu6. Par contre, notre 6tude confirme les observations de Muirhead-Thomson (48) sur A. albimanus A la Jamai-que, ainsi que celles de Spencer (60) sur A. farauti dans une ile de Papouasie-Nouvelle-Gui- nee et celles plus recentes faites notamment sur A. gambiae A par Adam et al. (2) dans la r6gion brazzavilloise. Ce comportement d'agressivite d'A. gambiae A peut etre consid6r6 d6sormais comme bien 6tabli, et il introduit un nouveau facteur de correction qui devra etre precis6 lors de chaque enquete 6pidemiologique. Le fait que le sexe des dormeurs ne semble pas avoir d'influence particu- liere sur ce comportement chez A. gambiae A, la faible attractivite des b6bes et la repartition des piqOres en fonction de l'age des personnes sont autant d'6lements nouveaux dont il faudra desor- mais tenir compte dans 1'6tude de la transmission des Plasmodium humains. SUMMARY A STUDY OF THE AGRESSIVITY OF ANOPHELES GAMBIAE A IN RELATION TO THE AGE AND SEX OF HUMAN SUBJECTS Previous malariological surveys have shown that there is a gradual increase in parasite rate with age, the maxi- mum being usually in school-age subjects. Attempts have been made to discover whether there is a relationship between the trends in parasite rate and vector behaviour, and whether the relatively low malaria prevalence recorded among infants is due to the fact that they are bitten relatively less frequently than adolescents, but in both cases results have been inconclusive. The present authors studied these relationships at Djoumouna, a village close to Brazzaville, where Anophe- les gambiae A is responsible for the transmission of stable, permanent, and holoendemic malaria. The anophelines were captured at night (from 11 h 00 to dawn), directly on the legs of volunteers sleeping in their own houses. These subjects were chosen so as to represent the following age-groups in approximately equal numbers: infants (0-2 years), children (2-10 years), adolescents (11-20 years) and adults (over 20 years). After 22 capture sessions more than 7000 Anopheles gambiae A females had been collected and three basic conclusions could be drawn: (1) the anophelines bit both males and females, indiscriminately; (2) the number of bites received increased regularly in infants, children, adolescents, and adults, in the proportions of 1: 2: 2.5: 3, respectively; (3) the mosquito samples collected on different age-groups were similar in composition as regards not only parasite rate (average 5.33%) but also parity (average, 76.7% of parous females). The samples varied only in number according to the size of the sleeping subject. The size of the target was, however, only one of the factors involved in the choice of host bitten, others being doubtless the body area and quantity of carbon dioxide or heat evolved, factors which will be examined later. From this observation three epidemiological lessons can be drawn: (1) in order to estimate correctly the total extent of transmission in a given village, on the basis of the usual entomological surveys, the demographic composition of the village must be known and a representative group of sleepers must be chosen as bait; (2) adolescents and adults (15 years and over) form a substantial proportion of the total reservoir of human infection; (3) the age-related biting pattern is a factor that should be taken into consideration in new mathematical models expressing the intensity of transmission of human malaria. 152 L'AGRESSIVIT1 D'ANOPHELES GAMBIAE A 153 BIBLIOGRAPHIE 1. ACREE, R. B. ET AL. Science, 161: 1346-1347 (1968). 2. ADAM, J. P. ET AL. Attractivit6, pour les vecteurs du paludisme, des membres d'une population humaine en fonction de l'ge et du sexe (en preparation). 3. BRETr, G. A. Trans. roy. Soc. trop. Med. Hyg., 32: 113-124 (1938). 4. BROUWER, R. Trop. geogr. 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