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STAPHYLOCOCCAL FOOD POISONING IN INTERNATIONAL AIR TRAVEL INTOXICATIONS ALIMENTAIRES PAR STAPHYLOCOQUES AU COURS DE VOYAGES AÉRIENS INTERNATIONAUX U n w e d S tates o f A m erica . — On 10 October 1973, two sched uled flights and one charter flight originating in Southern Europe landed in United States airports carrying large numbers of pas sengers acutely ill with gastrointestinal symptoms. The investiga tion o f these outbreaks is summarized below. E tats -U n is d ’A mérique . — Le 10 octobre 1973, deux avions de lignes régulières et un avion affrété partis d ’Europe méridionale sont arrivés dans des aéroports des Etats-Unis avec, à bord, un grand nombre de passagers présentant des symptômes de troubles gastro-intestinaux aigus. Les renseignements recueillis à ce sujet sont résumés ci-après.
• Outbreak 1. Forty-seven (28%) o f 170 tourist passengers on a flight originating in Rome experienced the sudden onset of severe vomiting, cramps, and in a few cases diarrhoea one to two hours after eating a meal taken aboard in Lisbon; no fever was noted. Upon arrival in New York at 16.30 hours, 35 of the 47 ill patients were briefly examined and released, two with severe prostration were admitted to a hospital for observation, and ten patients were observed overnight in a hotel. All recovered uneventfully. • Outbreak 2. On a second flight, also originating in Rome, lunch was served shortly after departure from Lisbon at 11.50 hours. Beginning at 13.00 hours and continuing through the flight, 50 (55%) o f the 91 tourist passengers experienced severe vomiting, chilis, headache, and abdominal cramps; few had diarrhoea. A physician on board reported that several older patients became cyanotic and required oxygen; a four-year-old boy became hypo tensive. After arrival in San Juan at 16.50 hours, eight patients were hospitalized and responded well to intravenous fluids. No fever was reported. The median incubation period for hospitalized patients was one and a half hours. Stool specimens from seven hospitalized patients were cultured. Five yielded no enteric pathogens; two were positive for Staphylococcus aureus, phage non-typable, and resistant to penicillin.
• Premier avion. Quarante-sept (28 %) des 170 passagers de dasse touriste d ’un avion parti de Rome ont été soudainement pris de vomissements, de crampes, et dans quelques cas de diarrhée, de une à deux heures après un repas qui avait été livré à bord à Lisbonne; aucun cas de fièvre n ’a été noté. A l’arrivée à New York, à 16 h. 30, 35 des 47 malades ont été examinés rapidement et libérés; deux autres qui se trouvaient dans un état de prostration accentuée ont été hospitalisés pour observation, et dix ont passé la nuit sous obser vation dans un hôtel. Tous se sont rétablis sans complications. • Deuxième avion. A bord d ’un autre avion, parti lui aussi de Rome, un déjeuner a été servi à 11 h. 50 peu après l’escale de Lisbonne. A partir de 13 heures et pendant toute la durée du trajet, 50 (55 %) des 91 passagers de classe touriste ont eu de sévères crises de vomisse ment, des frissons, des maux de tête et des crampes abdominales; quelques-uns ont souffert de diarrhée. U n médecin qui se trouvait à bord a signalé que plusieurs malades âgés avaient présenté de la cyanose et avaient eu besoin d ’oxygène; un garçonnet de quatre ans avait eu une chute de tension. Après l’arrivée à San Juan à 16 h. 50, huit malades ont été hospitalisés et ont bien réagi à des injections intraveineuses. Aucun cas de fièvre n ’a été signalé. La durée médiane d ’incubation pour les malades hospitalisés a été d ’une heure et demie. Des échantillons de selles de sept d’entre eux ont été mis en culture. Dans cinq cas, on n ’a trouvé aucun micro-organisme, intes tinal pathogène; dans deux, on a mis en évidence un Staphylococcus aureus, de lysotype non typable, résistant à la pénicilline. • Troisième avion. H s’agit de l’avion affrété, qui est parti de Lis bonne. Une heure et demie à deux heures après le déjeuner, environ 150 (84%) des 179 passagers ont commencé à ressentir des nausées, à vomir et dans certains cas à avoir de la diarrhée. La poussée épi démique constatée a été signalée au moment où l’avion a atterri à Philadelphie à 19 h. 50; aucune enquête n ’a pu être faite alors parce que les passagers s'étaient dispersés. Les déjeuners servis aux passagers des deux premiers avions étaient identiques: salade, poulet, légumes, petits pains, et dessert consis tant en une crème. Tous les malades interrogés du premier avion avaient consommé le dessert, l’un deux n ’ayant pris que ce dessert et d u café pendant tout le voyage. Les détails obtenus de 43 passagers malades ou bien portants du deuxième avion au sujet des aliments consommés ont fait apparaître une corrélation significative entre les malaises ressentis et l’absorption du dessert (p < 0,005); toutefois, il n ’était pas exclu que le poulet ait pu servir de véhicule. Le déjeuner servi aux passagers du troisième avion comprenait une entrée et des légumes différents mais le même dessert. A bord des trois avions, des repas différents, ne comportant pas le dessert en question, avaient été servis aux passagers de première classe et aux membres de l’équipage ; ni les uns ni les autres n ’ont été malades. Des cultures faites dans plusieurs laboratoires ont donné 10M08 colonies de S. aureus par gramme de la crème servie comme dessert à bord des deux premiers avions. Les lysotypes isolés à partir de quatre échantillons du dessert étaient non typables et résistants à la pénicilline, de même que ceux qui provenaient de deux des malades ayant voyagé dans l’avion arrivé à San Juan. Aucune entérotoxine staphylococcique n ’a pu être extraite directement des échantillons de crème. Les enquêtes épidémiologiques ont révélé qu’un traiteur de Lis bonne avait fourni les repas dans les trois cas. Le dessert (bavaroise) est à base de jaune d ’œuf, de sucre, de lait, de gélatine, de chocolat, de jus de groseille à maquereau et de gelée de fraises. Sa préparation chaque matin dure quatre heures, avec plusieurs transvasements suivis de périodes de refroidissement. Le produit obtenu est réparti entre les plateaux individuels destinés aux passagers et réfrigéré pen dant deux heures et demie dans une pièce spéciale jusqu’à rem barquement à bord d'un avion. Or, on a constaté que la température de cette pièce était de 16,7° C, apparemment depuis plusieurs se maines. Le dessert a donc passé plus de quatre heures à une tempé rature supérieure à 15,6° C. Et, le 10 octobre, la crème destinée au
• Outbreak 3. The third flight, the chartered one, originated in Lisbon. From one and a half to two hours after lunch was served, approximately 150 (84%) of the 179 passengers began to experience nausea, vomiting, and in a few cases diarrhoea. The illness on board was reported as the plane landed in Philadelphia at 19.50 hours; further investigation could not be conducted at the time because the passengers had dispersed. Passengers on the first two flights were served identical lunches which consisted of salad, chicken, vegetables, rolls, and custard dessert. All ill passengers questioned on the first flight had eaten the dessert, and one had consumed only coffee and dessert during the flight. Food histories obtained from 43 ill and well passengers on the second flight revealed a significant association between ill ness and eating the custard dessert (p < .005); however, chicken could not be excluded as a vehicle. The lunch served to passengers aboard the third flight had a different entrée and vegetables but included the same custard dessert. On all three flights, first-class passengers and crew mem bers were served different lunches without the custard dessert; none experienced illness. Results from several laboratories revealed 10M08 colonies of S. aureus per gm o f custard dessert from flights 1 and 2. Isolates from four dessert samples were phage non-typable and resistant to penicillin, as were isolates from the two patients on the flight to San Juan. No staphylococcal enterotoxin could be extracted directly from custard samples.
Epidemiological investigation revealed that a catering facility located in Lisbon provided the lunches for these flights. The custard, Bavarois, is produced from egg yolk, sugar, milk, gelatin, chocolate, gooseberry juice, and strawberry jelly. Its prepara tion each morning requires several pouring and chilling steps during a four-hour period; it is then packed into individual pas senger trays and refrigerated in a holding area for two and a half hours until the plane is provisioned. The holding area temperature was noted to be 16,7° C and apparently had been so for several weeks. Therefore, the total time which the custard was held at a temperature greater than 15,6° C was over four hours. Cus tard from the October 10th batch was kept in the holding area
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an additional two and a half hours for flight 3, which departed Lisbon later than flights 1 and 2. The only other flight that departed Lisbon with the same dessert on 10 October also reported gastrointestinal illness subsequently, but few details are known. The caterer had provided the same dessert for several daily west-bound flights since 3 October, apparently using the same method of preparing and storing the custard. It is not known whether outbreaks occurred on these other flights but none were reported. E ditorial N ote : The finding of non-typable S. aureus of iden tical antibiogram in the incriminated custard and in two patients’ stools confirms the diagnosis of staphylococcal food poisoning. There was evidence of opportunity for production of large amounts of enterotoxin in the custard, since it was held for more than four hours between 4,4° C and 60° C. The type of enterotoxin pro duced by S. aureus isolated from the custard is being investigated.
troisième avion, qui a quitté Lisbonne plus tard que les deux pre miers, est restée deux heures et demie de plus dans la pièce en question. Un seul autre avion au départ de Lisbonne, le 10 octobre, a embarqué le même dessert. Des troubles gastro-intestinaux parmi les passagers ont été signalés, mais on possède peu de détails à leur sujet. Depuis le 3 octobre, le traiteur avait fourni ce dessert pour plu sieurs vols quotidiens vers l’ouest, en utilisant apparemment la même méthode de préparation et d ’entreposage. On ne sait pas si des poussées épidémiques se sont produites dans ces avions; aucune n ’a été signalée. N ote de la R édaction : La découverte de S. aureus non typables de même antibiogramme dans le dessert incriminé, et dans les selles de deux malades, confirme le diagnostic d ’intoxication alimentaire par staphylocoques. La possibilité d ’une production de grandes quantités d’entérotoxines dans la crème est établie, le dessert étant resté plus de quatre heures à une température comprise entre 4,4 et 60° C. Le type d ’entérotoxine produit par les S. aureus isolés dans la crème est actuellement étudié. Il est intéressant de noter le taux d ’atteinte apparemment supé rieur parmi les passagers du troisième avion. Le dessert avait été entreposé deux heures et demie de plus dans ce cas que dans les deux autres. Pour deux avions, la notification de la maladie au cours du vol avant l’atterrisage a permis des investigations rapides excluant le diagnostic de choléra pour des raisons cliniques et épidémiologiques. Une telle notification prompte, avec coordination étroite entre les compagnies aériennes et les services de quarantaine, s’impose en cas d ’urgence pour que les passagers reçoivent les soins voulus et que les problèmes potentiels de santé publique puissent être évalués.
It is interesting to note the apparently higher attack rate among passengers aboard the third flight; custard for that flight was stored two and a half hours longer than the custard for the first two flights. Reporting of illness aboard two of the flights prior to landing allowed early investigation to exclude cholera on clinical and epidemiological grounds. Such prompt reporting and close co ordination between airlines and quarantine personnel are required in emergencies to assure appropriate care of passengers and to evaluate potential public health problems.
(Morbidity and Mortality, 22, No. 46; US Center for Disease Control.)